Древнейший период в истории русской иконописи - от принятия христианства в 988 году до монгольского нашествия в 1237 году - известен по единичным сохранившимся произведениям, созданным в Киеве, Новгороде, Владимире и других крупных городах. В экспозиции музея этот период представлен фрагментами фресок новгородской церкви Спаса на Нередице и иконой "Вседержитель".
Церковь на Нередице близ Новгорода, построенная в 1198 года, была разрушена в Великую Отечественную войну. Ее фрески, которые были одним из самых значительных монументальных комплексов своего времени и отразили сложение самостоятельного художественного языка русской живописи, сохранились только во фрагментах. Икона "Вседержитель" первой половины XIII века была написана в землях Ростовского или Ярославского княжества. На иконе Христос представлен как творец вселенной, наделенный огромной творческой мощью. В живописи иконы присутствуют как традиции византийского иконописания, так и самобытные русские черты.
XIV и начало XV века - время, когда вновь восстанавливаются связи Руси с Византией и другими православными странами, когда Московское княжество начинает объединять вокруг себя разобщенные русские земли. Московская живопись этого времени в экспозиции представлена иконами "Спас Нерукотворный", "Распятие", "Иоанн Предтеча". Икона "Спас Нерукотворный" написана в те же годы, когда был основан Спасо-Андроников монастырь.
Икона "Иоанн Предтеча" второй четверти XV века, происходящая из Николо-Песношского монастыря близ Дмитрова, следует художественному идеалу, сформулированному Андреем Рублевым. Образ святого, исполненный света, спокойный и гармоничный, отражает основное направление московского искусства своего времени.
Икона Иоанна Предтечи когда-то входила в комплекс декорации алтарной преграды. В XV-XVI веках на Руси сложился высокий иконостас - особая форма храмового убранства. Его формирование происходила в XV-XVI веках. Сплошная стена из икон, установленных рядами на поперечных балках, отделяет алтарь от основного пространства храма. В стройной системе образов запечатлена грандиозная картина божественного домостроительства. Вся история человечества, его прошлое и будущее от Адама и ветхозаветных праотцев до Второго пришествия Христа разворачивается перед взором молящихся в храме.
XV век - время расцвета многих крупных художественных центров Древней Руси: Твери, Ростова, Новгорода, Пскова. Иконопись Твери, города, соперничавшего с Москвой за право главенства среди русских княжеств, представлена в экспозиции музея одними из лучших своих образцов. Среди них двусторонняя выносная икона "Богоматерь Одигитрия - Никола" первой четверти XV века. В манере письма неизвестного нам художника явно выражено влияние традиций византийской живописи, что характерно для тверской иконописи. Те же черты очевидны и в иконе "Апостол Павел", некогда входившей в состав деисусного ряда иконостаса. В иконах "Богоматерь" и "Иоанн Предтеча" из села Ободова, более простым по своей живописи, глубина образов сочетается с декоративностью художественных приемов.
Ростовская иконописная традиция существовала на значительной по размерам территории, включавшей разные регионы, которые имели единый духовный центр - робовскую епископскую кафедру. Характерные черты ростовской иконы - гармоничность как образов, так и художественного языка. Колорит ростовских икон неброский, но изысканный, построенный на тонко выверенном сочетании оттенков. Центральный памятник, представляющий в экспозиции ростовскую иконопись XV века, - полнофигурный деисусный ряд иконостаса из села Чернокулово.
Иконопись Новгорода и Пскова, двух старейших древнерусских художественных центров, представлена в экспозиции памятниками XV-XVI веков. Иконы, созданные в этих центрах, отличает яркий колорит, энергичный рисунок и активность образов. Новгородская икона "Зачатие Иоанна Предтечи" второй половины XV века иллюстрирует текст Евангелия от Луки о рождении у престарелых пророка Захарии и его жены Елизаветы сына Иоанна. Мастер изобразил этот сюжет по-своему, соединив "Целование Захарии и Елизаветы" и изображение взрослого Иоанна Предтечи в одеждах пустынника.
Прекрасным образцом новгородской иконописи более позднего времени является большой образ "Богоматерь Одигитрия", который по типу изображения восходит к древнему образу, некогда находившемуся в новгородском Софийском соборе. Икона середины XVI в. "Сошествие во ад" из Карельского Сельца (на границе новгородских и тверских земель) вобрала в себя разные художественные традиции: новгородскую, псковскую, поволжскую и московскую, которая стала ведущей в русском искусстве XVI века.
Иконопись Москвы достигла нового расцвета на рубеже XV - XVI веков в творчестве мастера Дионисия. В экспозиции представлен комплекс икон из храмов города Дмитрова близ Москвы, которые связывают с именем этого прославленного мастера и его учеников.
Среди них "Успение Богоматери", написанное в мастерской Дионисия, где характерные для мастера праздничный колорит и гармония композиции создают образ торжества вечной жизни. Икона "Сергий Радонежский, в житии" начала XVI века входит в число наиболее древних и значительных изображений преподобного. Этот образ, отмеченный духовным благородством и особой проникновенностью, возможно, был создан сыном Дионисия - Феодосием.
Икона "Троица Ветхозаветная" из подмосковного Иосифо-Волоколамского монастыря была создана монахом этой обители, тверским иконописцем Паисием, который в 1484-1485 годах вместе с прославленным Дионисием и его сыновьями работал над украшением монастырского Успенского собора. Это древнейшая икона собрания, имя создателя которой документально подтверждено.